Foligno foi fundada por umbrianos no período pré-romano (provavelmente no século VIII a.C.). Foi conquistada pelos romanos após a Batalha de Sentinum em 295 a.C., recebendo o nome de Fulginiae do antigo culto da deusa Fulginia. Foligno se recuperou e continuou a crescer, ganhando finalmente o status de cidade livre em 1165, graças ao imperador Frederico Barbarossa.
Quando Corrado Trinci se voltou contra a autoridade papal, o Papa Eugênio IV enviou uma força contra Foligno em 1439, liderada pelo cardeal Giovanni Vitelleschi. Os habitantes abriram as suas portas e Corrado foi decapitado em 1441 no Castelo de Soriano. Doravante Foligno pertenceu aos Estados Papais até 1860, com exceção da era napoleônica, quando fazia parte da República Romana (1799) e depois do Reino da Itália (1809 - 1814).